El 24 de octubre de 2000 realiza su primer vuelo el X-35A, progenitor del actual F-35. Los 28 vuelo siguientes sirvieron para establecerlas características de vuelo. A partir de ahí, el avión fue convertido en la versión X-35B, que añadía el ventilador vertical, la tobera giratoria y demás atributos para despegues y aterrizajes verticales. Mientras tanto, el16 de diciembre de 2.000 volaba el X-35C, que comenzó probando aproximaciones a portaaviones. El X-35 competía contra el X-32, producido por Boeing, y que había volado por primera vez el 18 de septiembre de 2000. El 26 de octubre de 2001, el X-35 fue declarado vencedor del programa Joint Strike Fighter, y Lockheed Martin fue encargada de desarrollar el F-35.
El X-35 incorpora el aprendizaje recibido del F-22 Raptor, así cosas más antiguas, como la tobera del motor con giro de 90 grados, desarrollada para el Convair Modelo 200, en los primeros años 70. Para hacer el cóctel más interesante, Lockheed compró información técnica del cancelado Yakolev 141, de principios de los 90, especialmente para examinar su tobera móvil. El futuro F-35 debía incorporar visuales en el casco, reemplazando el Head up Display.
Se produjeron solo 2 X-35, para representar las tres versiones principales del avión de serie, que debían tener, al menos un 70% de piezas comunes. El motor de ambos contendientes era un derivado del Pratt & Whitney F119. La versión VSTOVL debía incorporar el módulo de ventilador de empuje vertical desarrollado por Rolls-Royce. Con el fin de reducir riegos, el X-35 no incorporaba buena parte de la estructura y sistemas necesarios para el avión de combate.
El éxito del programa dependía del motor. No se utiliza un motor de empuje vertical directo, como el Rolls-Royce Pegasus, y se evita el uso de motores adicionales para empuje vertical, que añaden peso y complejidad. El F119-PW-611, utiliza un nuevo sistema de ventilador patentado por Paul Bevilaqua, un ingeniero de Lockheed, y desarrollado por Rolls-Royce.
El programa JSF fue desarrollado con vistas a sustituir con un solo avión varios modelos que estaban en servicio. El F-35A debe reemplazar a los F-16 y A-10 de la USAF. Esta es la única versión que incorpora un cañón. El F-35B está destinado a sustituir a los AV-8 Harrier y F-18 Hornet de los Marines, y a los Harrier de la RAF y Royal Navy británicas. EL Modelo C Debería reemplazar a los F-18 y complementar a los nuevos Super Hornet en la Navy americana. Adicionalmente, son muchos los países que adquieren o han expresado su interés en el F-35, aunque sigue siendo un avión que está en desarrollo, y sigue dando bastantes problemas operacionales.
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